Mobiele menu

Investigation and exploitation of the biology of the members of the conserved 48/45 gene superfamily of Plasmodium - a family of surface proteins with proven vaccine potential.

Projectomschrijving

De malariaparasiet (Plasmodium) beschikt over 10 genen die verantwoordelijk zijn voor de productie van eiwitten aan hun celoppervlak. Die eiwitten zijn bijvoorbeeld betrokken bij noodzakelijke contacten tussen de geslachtscellen van de malariaparasiet en bij het contact tussen parasiet en gastheercellen. De eiwitten zouden gebruikt kunnen worden voor de ontwikkeling van een vaccin tegen malaria. Ook kunnen ze de ontwikkeling van de parasiet blokkeren. De onderzoekers hebben de functie van de verschillende eiwitten onderzocht en beoordeeld of ze geschikt zijn voor een vaccin. Het eiwit P36p, dat noodzakelijk is voor het binnendringen van de parasiet in levercellen, blijkt een geschikte kandidaat. Onder andere voor het maken van een ‘kreupele’ malariaparasiet, die gebruikt zou kunnen worden voor vaccinatie tegen malaria.

Producten

Titel: Pfs47, paralog of the male fertility factor Pfs48/45, is a female specific surface protein in Plasmodium falciparum.
Auteur: van Schaijk BC, van Dijk MR, van de Vegte-Bolmer M, van Gemert GJ, van Dooren MW, Eksi S, Roeffen WF, Janse CJ, Waters AP, Sauerwein RW.
Magazine: Molecular and Biochemical Parasitology
Titel: Malaria Vaccines: Back to the Future? – Perspective
Auteur: Waters, A.P. Mota, M.M., van Dijk, M.R. & Janse C.J.
Magazine: Science
Titel: Genetically attenuated, P36p-deficient malarial sporozoites induce protective immunity and apoptosis of infected liver cells.
Auteur: van Dijk MR, Douradinha B, Franke-Fayard B, Heussler V, van Dooren MW, van Schaijk B, van Gemert GJ, Sauerwein RW, Mota MM, Waters AP, Janse CJ.
Magazine: Proceedings of the National Academy of Sciences USA
Titel: Malaria: new vaccines for old?
Auteur: Waters, A.P.
Magazine: Cell
Titel: Three members of the 6-cys protein family of Plasmodium play a role in male and female gamete fertility
Auteur: Melissa R. van Dijk1, Ben C.L. van Schaijk2, Shahid M. Khan1, Maaike W. van Dooren1, Jai Ramesar1, Szymon Kaczanowski3, Geert-Jan van Gemert2, Hendrik G Stunnenberg4, Wijnand M. Eling2, Robert W. Sauerwein2, Chris J. Janse1 and Andrew P. Waters1* 1Laboratory for Parasitology, Leiden University Medical Center, Leiden, The Netherlands 2Department of Medical Microbiology, Radboud University Nijmegen Medical Center, Nijmegen, The Netherlands. 3Institute of Biochemistry and Biophysics, Polish Acad
Magazine: Molecular Microbiology
Titel: New Plasmodium mutant and vaccine for treatment of malaria

Verslagen


Eindverslag

De verschillende malaria parasieten (Plasmodium spp.) hebben in hun genoom een kleine familie van 10 genen, die coderen voor membraan-gebonden eiwitten met een potentiële ‘receptorachtige’ activiteit, de zogenoemde ‘6-Cys’ gen familie. Bijna al deze eiwitten komen tot expressie op de oppervlakte van de celmembraan van die levensstadia van de parasiet die direct betrokken zijn bij interacties tussen cellen. Bijvoorbeeld, bij de interactie tussen de gameten van de parasiet of bij interacties van de parasiet met cellen van de gastheer. Een aantal van deze eiwitten komt tot expressie in de gameten van de parasiet en kunnen daarom potentiële vaccinkandidaat antigenen zijn voor de ontwikkeling van een vaccin dat bevruchting en dus de transmissie van de parasiet door de mug blokkeert (transmissie-blokkade (TB) vaccin). Negen van de 10 genen kunnen in 3 groepen worden op basis van hun expressiepatroon in één stadium. Groep 1: Eiwitten specifiek voor de gametocyten/gameten (p48/45, p47, p230 en p230p). Groep 2: Eiwitten specifiek voor de sporozoiet, het stadium dat levercellen binnendringt (p36 en p36p). Groep 3: Eiwitten specifiek voor de merozoiet, het stadium dat rode bloedcellen binnendringt. (p12, p12p en p41).

In deze studie is een functionele analyse van deze genen uitgevoerd door middel van ‘reverse genetics’ technologieën. Met behulp van genetische transformatie zijn knock-out parasieten gecreëerd die deficiënt zijn in het tot expressie brengen van deze genen en is het fenotype van deze mutanten geanalyseerd, met als doel het identificeren en karakteriseren van eiwitten die geschikte kandidaten zijn voor de ontwikkeling van een vaccin. Deze functionele analyse is uitgevoerd met een malariaparasiet van knaagdieren. Deze parasiet, Plasmodium berghei, is een belangrijk model binnen het malaria onderzoek

Wij hebben aangetoond dat 3 van de 10 genen coderen voor eiwitten die een essentiële rol vervullen bij de versmelting van gameten van de malaria parasiet. Zowel het P48/45 en P230 spelen een belangrijke rol bij de fertiliteit van de mannelijke gameten, terwijl P47 juist een rol vervult bij de fertiliteit van de vrouwelijke gameet. Deze resultaten benadrukken dat P48/45, P230 en P47 goede kandidaat-eiwitten zijn voor de ontwikkeling van een vaccin dat immuniteit opwekt tegen deze eiwitten waardoor de seksuele ontwikkeling en de transmissie van de malaria parasiet geblokkeerd wordt. In samenwerking met het UMC St Radboud (Nijmegen) zijn de homologe eiwitten van Plasmodium falciparum, een malaria parasiet van de mens, geanalyseerd. Hieruit blijkt dat deze eiwitten eenzelfde rol vervullen bij de fertiliteit van gameten van deze parasiet. Interessant is dat bevruchting niet volledig geblokkeerd is in de mutant-parasieten die deze eiwitten niet tot expressie brengen. Dit suggereert dat er een alternatief ligand-receptor eiwitcomplex is dat betrokken is bij de gameet-interactie en bevruchting. Informatie over ‘alternatieve’ mechanismen voor bevruchting van gameten is uitermate belangrijk voor een rationele aanpak van de ontwikkeling van een TB-vaccin, dat gebaseerd is op de eiwitten van gameten die bij de bevruchting betrokken zijn.
Een onverwachte vinding in het onderzoek was dat twee eiwitten van deze familie onmisbaar zijn voor de parasiet bij de infectie van de lever (P36, P36p). Het zogenoemde sporozoieten stadium, dat via een beet van een geïnfecteerde mug het lichaam binnenkomt, kan wel de levercellen binnendringen maar daarna zich niet verder ontwikkelen wanneer het deze eiwitten niet tot expressie brengt. Daarnaast kunnen deze mutanten niet voorkomen dat de geïnfecteerde levercel apoptosis ondergaat, waartoe een normale parasiet wel in staat is. Omdat de mutant-parasieten, die het eiwit P36p niet tot expressie brengen, ‘geattenueerd’ zijn in de groei en zich niet verder kunnen ontwikkelen in het lichaam van de gastheer en geen ziekteverschijnselen veroorzaken, is onderzocht of deze mutanten geschikte parasieten zijn voor de

Samenvatting van de aanvraag

(A) The overall aim of the study is to investigate the roles of the conserved P48/45 protein family in gamete formation, fertilisation and zygote development and further to identify additional proteins that are expressed on the surface of gametes and zygotes. The potential of these proteins to act as malaria vaccines will be investigated. The key objectives are:1.Characterise the genes, their patterns of expression and function of the proteins of the remaining 8 members of the P48/45 family using the rodent malaria parasite, P. berghei and, where appropriate, the orthologous proteins in the human malaria parasite, Plasmodium falciparum. 2. Dissect the constitution of gamete membrane-associated protein complexes formed by members of the P48/45 family. Proteins contained within these complexes that are not members of the P48/45 family can be identified by bioinformatic analysis. The relevant genes will be cloned and disrupted. 3. Based on these studies we will express recombinant proteins from P. berghei in yeast systems, for use in vaccination with a view to the development of antibody responses that are capable of recognising gametocytes, gametes and zygotes (such antibodies might block transmission of the parasite through the mosquito). This will be extended to the appropriate orthologous proteins of P. falciparum according to the data obtained in the model system. 4. Identify additional proteins expressed on the surface of gametes and zygotes through a combination of bioinformatics and a global determination of transcriptional events associated with the development of gametes and those that occur as a result of gamete fertilisation. The analyses will be simplified by the use P48/45ko mutant parasites that are defective in fertilisation. (B) The approaches will be: 1. Gamete gene characterisation and protein function: The study will be based upon the technologies of genetic manipulation of the rodent model parasite and in vitro gamete fertilisation assays that were developed in this laboratory. Initially the transcription profile of the members of the P48/45 will be determined and the further analyses limited to those expressed in gametocytes. Gene disruption and observation of the effect on the development of gametes and their fertility, protein tagging and immunolocalisation will permit a thorough dissection of the roles of the P48/45 family members. Production of recombinant proteins (see 3) will be used to derive a panel of antisera and monoclonal antibodies that will be used in the analyses. 2. P48/45 family protein-complex analysis: P48/45 has been shown to form a complex with its fellow family member P230 on the surface of P. falciparum gametes. This and other potential protein complexes formed by other members of the P48/45 family will be purified using antibodies from phase 1 in pull down experiments. The complexes will be resolved into their constituent proteins by DALPC (Direct Analysis of Large Protein Complexes) which uses a combination of protease digestion, multidimensional liquid chromatography followed by tandem mass spectrometry to determine short stretches of amino acid sequence in a complex mixture of peptides. Reference to existing and expanding databases of Plasmodium genes will permit the identification of proteins in the complexes and their corresponding genes. These can be analysed as in objective 1 to investigate their function. 3. Vaccine potential: Pfs48/45 has proven difficult to produce in recombinant expression systems and alternative vaccine candidates might be more readily prepared in recombinant systems. The P48/45 family members shown to be gamete surface proteins that are essential or very important for gamete development or fertilisation will be expressed as recombinant proteins. Yeast expression systems (S. cerevisiae and P. pastoris) are able to express highly structured Plasmodium proteins that can then be used to generate transmission blocking immune responses and will be used in this study. The genes can be rapidly resynthesised if necessary. The ability of the recombinant proteins to invoke immune responses that block gamete fertilisation will be tested in the animal model. 4. Gamete development, fertilisation and transcription as a means to identify surface proteins Gamete fertilisation results in the formation of the zygote and triggers the developmental processes that result in the formation of the ookinete. Fertilisation Pbs48/45ko mutant parasites fail to fertilisc female gametes and ookinete development does not occur. The P. berghei model permits isolation and purification of sufficient numbers of pure ookinetes and unfertilised female gametes for RNA isolation. Therefore the P48/45ko mutant can be used to compare wild type transcription that occurs in fertilised cells with those that fail to be fertilised. The RNA from the ookinetes and unfertilised female gametes will be hybridised to DNA microarrays that contain >5500 sequence-tagged P. berghei gDNA fragments enriched for open reading frames and representing >80% of the genome. The sequence tags allow every DNA sample on the microarray to be identified in the different Plasmodiurn genome databases and full bioinformatic analysis. Simultaneous hybridisation of differentially labelled cDNA prepared from the fertilised and unfertilised samples will identify those genes specifically transcribed as a result of fertilisation and those specific to female gametes. Bioinformatic analysis will identify those proteins that will be distributed to the surface of both cell types. The identified genes can then be analysed through genetic manipulation of the parasite and characterised as in oblective 1. Additional P48/45 family ko mutants will be used in similar comparisons if they have relevant phenotypes. (C) Innovation To generate effective vaccines based upon recombinant proteins it is important to focus the immune response upon proteins that are essential for parasite development. Effective immune responses that block transmission of Plasmodiurn can be generated against well-characterised proteins expressed upon the gamete/zygote surface (e.g. P48/45). With the identification of the conserved P48/45 gene superfamily that includes surface proteins of gametes we are in an ideal situation to identify and characterise members can serve as additional stimulants of transmission blocking immune responses. Furthermore the use of a combination of state of the art technologies such as genetic manipulation, DNA microarray profiling of transcription, bioinformatics (extensive genome information of human and rodent parasites is available) and physical analysis of protein complexes transported to the surface of gametes, zygotes and ookinetes provides the maximum potential to discover novel proteins that are expressed on the surface of gametes and zygotes and therefore possible candidates for vaccine development. We have developed the model species of malaria and associated transfection technologies and the fertilisation assays that will certainly be necessary for the accurate analysis of the P48/45 family members. This is a valid approach since we have established that at least 4 more genes are expressed in gametocytes. It is now possible to perform multiple genetic manipulations on the same parasite done. This is a unique opportunity to undertake a comprehensïve investigation of the biology of a conserved gene superfamily that offers the possibility to uncover additional vaccine candidates and a detailed understanding of fertilisation in Plasmodium. Such understanding will enable function-based, rational design of vaccination strategies to prevent transmission. (D) Relevance for health care Malaria kills about 2 million children a year mainly in sub-Saharan Africa. There are over 600 million cases of malaria each year. It is a major social and economic problem to developing countries due to the severe morbidity caused by the disease. The problems caused by malaria are on the increase due to an increasing prevalence of parasite resistance to available drugs. It is a priority dïsease for eradication of the WHO, and the Wellcome Trust. Transmission blockade has been shown to be effective by the use of bednets and could significantly reduce the incidence of disease. In addition it is a strategy for vaccination favoured by the WHO. Lastly. the current concept of a malaria vaccine is one of a multi-subunit cocktail that will include numerous stage specific proteins and multiple proteins for each stage. It is only reasonable that the choice of validated proteins for inclusion is a wide as possible. The P48/45 gene family is specific to Plasmodium, and has already yielded two vaccine candidate proteins (P48/45 and P230). The P48/45 family has a number of additional proteins whose possible role in gamete fertility is worthy of investigation. It is possible to exploit modern technologies to uncover additional proteins that might be used to invoke a transmission blocking immune response.

Onderwerpen

Kenmerken

Projectnummer:
91202083
Looptijd: 100%
Looptijd: 100 %
2002
2007
Onderdeel van programma:
Projectleider en penvoerder:
Dr. C.J. Janse
Verantwoordelijke organisatie:
Leiden University Medical Center